Sonic, Knuckles und Tails sehen sich einem neuen Gegner gegenüber: Shadow, einem mysteriösen und mächtigen Feind mit völlig neuen Kräften. Das in jeder Hinsicht überforderte Team Sonic muss eine unwahrscheinliche Allianz bilden, um zu versuchen, Shadow aufzuhalten und unseren Planeten zu schützen.